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西元 2558 年 10 月 28 日，隨著 Cortana 的聲音傳遍整個銀河系，她的理念再明確不過：順我者生，逆我者亡；只要願意歸順在她的統治下，就能得到和平。Cortana 派出普羅米修斯與守護者大軍，並策反了長期以來都在服務人類的人工智慧，要它們抵抗自己的創造物。隨著「開明」政策的實施，人類的殖民地一個接著一個淪陷，強大的創造物聯盟逐步將 UNSC 逼到角落。
一些無法與 Cortana 對抗的星球選擇臣服，像是野豬獸的母星：巴拉荷，Cortana 在牠們投降後隨即兌現承諾，派出無數艘船艦輸送物資，給予牠們保護與食物。子午星也在守護者被強行啟動後遭到大規模毀滅，設施與一切維生物資被破壞殆盡、絕大多數人被殺，倖存者沒有其他辦法，只能絕望地請 Cortana 幫幫他們，Cortana 也承諾會即時處理。
而那些不願意接受 Cortana 蠻橫提議的反抗勢力，則得小心翼翼地躲避創造物聯盟，並試圖反擊。無盡號持續進行隨機跳躍、胡德統帥與奧斯曼緊急逃離地球、重組的 Alpha-9 前往卡西迪 III 號星執行軍事行動、瑪瑙星的居民持槍頑抗……這些反抗勢力猶如微弱的星火，隨時都有可能被捻熄。
然而更多的是不願乖乖就範、卻也無法反抗的弱勢，甚至還有些只能原地等死。一些人工智慧轉移到普羅米修斯的機械身體裡，然後前往各地區鎮壓、監控，消滅所有的威脅。培訓第四代斯巴達戰士的拉科尼亞工作站奉命對抗創造物聯盟，然而他們在有所作為前即被叛變的駐站 AI：列奧尼達殺死，76 名第四代斯巴達戰士全數殞命，貴族小隊的唯一倖存者：Jun 生死未卜；UNSC 尼瑞德號也因 Cortana 的緣故，系統全數離線，導致無法求援，他們只能在船內等死。守護者對地球的攻擊也關閉了通往方舟的傳送門，導致方舟上的科學家被流放者屠戮殆盡；設於雪梨的 UNSC 總部也遭到轟炸。
短短幾天的時間，整個太陽系與絕大多數的殖民地都被創造物聯盟控制，成千上萬人死亡。Cortana 找到並控制住 ZETA HALO，將 07 特區做為指揮基地，因為與其他特區相比，ZETA HALO 具有獨特的力量。創造物聯盟也善用了被征服區域的技術與資源，壯大自己的力量；Cortana 還攔截了載有安德絲教授的 09 特區，為己所用。在創造物聯盟的和平理想完全實現前，勢必將死更多人。
UNSC 無盡號作為人類最強的主力戰艦，必須帶領倖存的反抗勢力回擊；同時上頭還有最精明的科學家：哈爾西博士，正在想方設法地尋找反擊 Cortana 的方法。為了打造一套能有效防止 AI 入侵、以及應變未來一切危險的戰甲，西元 2559 年 2 月 10 日，她首先與 Glassman 博士、ONI 材料大隊，共同研究第三世代雷神之錘動力盔甲，持續改進集人類精華於一身的最強戰甲，並在 9 月 19 日時校正士官長 117 的第三世代雷神之錘動力盔甲。
拉科尼亞工作站被毀後，勞雷特指揮官在 Avery J. Johnson 軍事學院秘密訓練第四代斯巴達戰士，準備好應對未來的所有威脅。帕里莎中尉接獲 ONI 的密令，執行沙漏行動，旨在將機密資料交給士官長。士官長獨自駕駛鵜鶘號前往會合點，與帕里莎中尉共同擊退普羅米修斯，隨後表示她做得很好，也充分測試了全新護甲。
10 月初，哈爾西博士告訴 Lasky 艦長，他們必須前往瑞曲星的城堡基地取回重要資產，因為這是他們唯一能對抗 Cortana 的最後王牌。Lasky 艦長的首要任務是保護無盡號及全體組員，起初並不想賭上一切去尋找機會渺茫的希望，但眼下又沒有其他方法，只好同意哈爾西博士。
藍隊必須回到瑞曲星。我有很多遺憾。但這四個人，加上他們的成就──不論是個人還是團隊──都絕對不會是遺憾。
10 月 7 日，皆換上第三世代雷神之錘動力盔甲的藍隊被派往瑞曲星，執行灰狼行動，透過回收重要資產好對付 Cortana。哈爾西博士成功使用了當初創造 Cortana 時所研究的複製大腦，打造出名為「武器」的人工智慧，目的是潛入 07 特區的系統中，進一步封鎖 Cortana 的行動，最後將她帶回無盡號執行刪除程序，從而結束這場人類必輸的戰爭。而當武器完成任務後，便會啟動自我刪除程序，抹除自己的存在。Cortana 或許是有史以來最聰明的人工智慧，但武器是由史上最聰明的人類親手打造，且是 Cortana 的精準複製品；雖然才剛被創造出來、資歷尚淺，但她依然能不負眾望地完成任務。
不料，Escharum 率領的流放者部隊在瑞曲星上開啟了通往方舟的傳送門，迎接最兇猛的鬼面獸：Atriox，返回銀河系，讓牠能再次領導全宇宙最危險的流放者大軍，肆無忌憚地攻擊並搜刮。鬼面獸屬於好戰的種族，各氏族大開殺戒；而且精英─鬼面獸戰爭仍在持續，因此成為創造物聯盟欲先解決的首要之務。
由於流放者幾乎統一了鬼面獸的母星：多伊薩克，因此 Cortana 以此要脅，命 Atriox 臣服於創造物聯盟。然 Atriox 對 Cortana 提出的投降要求不屑一顧，Cortana 憤而派出守護者，徹底摧毀了多伊薩克星，殺光星球上的所有生物。這也讓 Atriox 發誓復仇，非要逮住 Cortana 不可。然而 Atriox 盯上的解決方法，正好也是人類的唯一手段……
12 月 11 日，在無盡號前往 ZETA HALO 前，哈爾西博士向士官長 117 簡要報告該如何利用武器封鎖 Cortana。Lasky 艦長授予藍隊一項任務，將他們派往別處；同時也派洛克執行「破壞者之旅」行動。隨後無盡號進入躍遷空間，前往07特區。然而他們並不知道，流放者早已做好準備，等待人類的大駕光臨……
六艘穆桑級護衛艦及無盡號抵達 07 特區上空，所有人員便立即為部署武器做好準備工作，全體人員待命。正當 Lasky 艦長在艦橋與士官長 117 談話時，艦橋的軍官發出急報，表示他們正遭到流放者部隊的攻擊。流放者派出四艘無畏級戰艦，狠狠撞擊無盡號，導致主引擎離線；Atriox 同時間帶領上百名作戰人員強行登艦，從四面八方湧入無盡號，毫不留情地殺遍每個角落。
士官長的首要任務是保護 Lasky 艦長，必須將這位領導人安全送往 ZETA HALO 的表面。Lasky 艦長在緊急部署武器後，也在士官長與 Griffin 領導的金牛座火力小組的掩護下前往停機棚，搭上運輸機撤離。艦長這才意識到，流放者並不是臨時起意攻擊無盡號，牠們不只派出大量空中部隊與戰艦圍攻，更在環帶各處建起嚴密的防禦工事。在母星被毀後，牠們要拿下的不只是人類，而是一切──07 特區所有的一切。
所有人員注意，這裡是 Lasky。無盡號已嚴重受損，所有剩餘人員應立刻撤離，前往環帶表面。即將傳送會合座標。無論發生什麼事，我們都必須確保，我們──
士官長在停機棚為其他人爭取時間時，Atriox 拿出鎖鏈破壞者，猛攻士官長。人類的最強戰士於此次戰鬥中敗下陣來，被殘暴的 Atriox 丟出無盡號，生死未卜。
在確定 Lasky 艦長安全撤離後，斯巴達戰士 Griffin 下令陸戰隊與其他的斯巴達戰士趕緊撤出無盡號。然而環帶上的對空加農砲、空中載具正在一個接一個擊落鵜鶘號與逃生艙，因此已成功抵達環帶地表的戰鬥人員組織起來，在斯巴達戰士的帶領下朝流放者陣地進發，試著為還在逃離的同伴清出一條路；隸屬 Windfall 火力小組的 Makovich 駕駛戰機，與妖姬號纏鬥，掩護多艘逃生艇。Kovan 調整空降艙的降落路徑，刻意撞擊魅影號，並在抵達地表後拿出狙擊槍，掩護金牛座火力小組。斯巴達戰士 Sorel 與一群陸戰隊迫降在流放者部隊後方，在暫時無法與其他人取得聯繫的期間四處打擊流放者。Stone 的人馬較幸運，幾乎無傷地降落在環帶上，然後朝會合點前進。
12 月 13 日，就在人類與流放者廝殺到難分難解之際，身在沉默大會堂裡的 Atriox，強逼已被武器鎖定行動的 Cortana 投降，要她拱手交出 07 特區；Atriox 還說牠殺死了士官長，這直接壓垮了 Cortana。大勢已去之際，Cortana 問了 Atriox 一個問題，隨後便下定決心──她自毀環帶，犧牲自己，不讓 Atriox 掌握沉默大會堂的秘密；Cortana 甚至停止了武器的自我刪除程序，因為她的內心深處依然相信士官長還活著，而在等他甦醒之際，他會需要一個新的 AI 在旁幫助他。
創造物聯盟，於此時此刻，正式瓦解！
環帶上的每一個生物都目睹了這次的大爆炸。07 特區啟動保護機制，將周遭的一切與自身拉入躍遷空間，傳送到不明區域。這場突發意外，也改變了環帶上的戰局，一些 UNSC 部隊被打散，孤立無援；流放者的部分防空火力無法正常運作，讓更多的 UNSC 飛船能降落在受損的環帶表面。由於有正當理由認為 Atriox 已在這次的爆炸中陣亡，流放者的第二把交椅：Escharum，便成為了新頭目。牠將繼續領導流放者，誓要殺光環帶上的每一名人類。
天哪，環帶……Intrepid、有誰能聽到的話，這個環帶正在崩解。它……都死了，大家都死了。
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