遠在人類出現的年代之前，誕生於岩石和烈火之中的奴爾人逐步統治大地──由血與魔法構成的奴爾時代到來。奴爾人建立高聳的城市，並創立狄亞格教團為元素妖靈獻上祭品，還選拔最優秀的戰士成立「夜之哨兵團」，捍衛奴爾一族。後來，無所不能的魅客天使帶著恩賜從天降臨，與奴爾人聯手，共同打造盛世，往無邊的太空進發，傳播福音……就在未來看似一片光明時，某天魅客天使長卻預言未來將出現一名黑暗使者──他必將分裂奴爾之環，成為光明之路的威脅。為此，魅客天使長打造「神性機器」，藉由科技找出不潔之人。
諾維克國王在位時期，一名渾身是血的外來者忽然到訪，口中不停叨唸著即將到來的毀滅與黑暗之力。依據奴爾法律，這名外來者得在競技場中死鬥，用雙手替自身爭取為奴爾而戰的光榮機會。在神聖的競技場中，浴血的毀滅男大喊著「開膛剖肚」，打倒了奴爾之環所有的精英戰士，就連守衛都為毀滅男歡呼！毀滅男用實力贏得了在奴爾之環安身立命的機會。
某個黑星的傍晚，黑暗的傳送門出現在奴爾之環……從另一次元侵門踏戶的長角野獸忽然竄出──先是其一，爾後成群，邪惡浪潮從奴爾陸塊的黑曜石森林湧出。惡魔無意溝通，見人就殺，為奴爾之環帶來腥風血雨。夜之哨兵團在國王的帶領下拿起長矛挺身對抗、神聖戰艦也奉瓦倫指揮官之命開炮還擊，卻仍然難以抵擋永無止盡的惡魔攻擊；就連一向全能的魅客天使也不知所措。他們找不到有效反擊的方法，屢戰屢敗……
隨著戰事越演越烈，有些人不再相信奴爾之環與魅克一族的往日榮耀，反而倒戈敵陣對付昔日同胞，成為地獄邪教徒助紂為虐，製造更多的屍山血海。然而在這場惡戰中，似乎只有毀滅男了解惡魔的本質，而且他在前線存活的時間也比任何一位哨兵都還要久。魅客天使的大臣薩姆爾看到了毀滅男無窮的活力，在沒有經過魅客天使長同意的情況下偷偷帶走外來者，讓他參與神秘儀式，提升毀滅男的能力，賜與他屠戮所有惡魔的強大力量，但代價卻是被克利德主教用繫結控制住思想，讓毀滅男無法按照自己的意願行動。
改造後的毀滅戰士越戰越勇，多次瓦解地獄大軍的攻勢，讓惡魔失去戰意，不敢正面迎戰毀滅戰士。地獄的最高王爵阿茲拉克親王見此頹勢，挺身在長老會議闡述著野心，迫切地想要找到可以增強力量的亞金之心，並且有意避開毀滅戰士，不與其直接交鋒，減少損失。得到大軍的指揮權後，他還和宇宙領域的女巫締結邪惡聯盟，重新整頓地獄軍隊，再度展開突擊。地獄大軍的第一個攻擊地點，是蘊藏著大量能源的卡林村。
位於海岸邊的卡林村，是奴爾人與魅客天使採收原基精華的重要地點，因此有重兵與堅固的城牆把守。然而，一旦卡林村被惡魔攻陷，那麼魅客天使懼怕的「易容」將嚴重威脅存亡，因此魅客天使長下令克利德主教必須死守。不過抵擋惡魔的屏障並未瓦解，但惡魔卻在村內肆虐，代表有邪教徒開啟傳送門放惡魔進來。前有惡魔大軍、後有魅客天使長的壓力，悲慘的是奴爾人的裝甲師還要一個小時才會到……克利德迫於情勢所逼，決定出動毀滅戰士。
諾維克國王的獨生女、奴爾之環的王位繼承人：堤菈指揮官，從哨兵指揮所遠程監看毀滅戰士的淨化行動。雖然毀滅戰士一路以來都替奴爾人扭轉劣勢，也與正義站在同一陣線，但並不是所有人都打從心底接受這位異鄉人，有些人甚至認為他不配擁有毀天滅地的力量，還有人以恐懼的眼光敬而遠之。為了平息批評的聲浪，諾維克國王認定了他的價值，卸下異鄉人身為下等人的標籤，宣佈他將與奴爾人平起平坐。
毀滅戰士一路從外圍殺到村內，消滅所有妄為的惡魔，替哨兵爭取時間。槍口的火光從未停歇，盾牌震碎骨頭的聲音震耳欲聾……惡魔傳送門被關閉後，本來以為惡魔的進犯到此結束，但南側艙房的海邊卻出現一頭泰坦惡魔，進逼村莊。毀滅戰士操作固定火炮，朝泰坦傾瀉怒火。確認安全後，克利德主教迅速召回毀滅戰士，一刻也不想讓他久留。長年征戰中，其實奴爾人跟魅客天使之間的同盟關係也不再如以往緊密──諾維克國王漸漸不再全盤接受魅客天使的每一個決定。阿茲拉克見此良機，決定深入敵營妖言惑眾，從內部破壞他們之間的信任。
惡魔大軍的下一個目標，是位於偏遠行星上的赫貝斯。開戰初期，哨兵就在赫貝斯建立跨次元屏障，暫時抵擋惡魔的攻擊。不過盡管禦敵措施做得再滴水不漏，仍然難以抵擋內憂──邪教徒從內部開啟傳送門引來惡魔，攻擊能量中繼器，試圖從內關閉屏障，好讓地獄大軍能長驅直入。愚鈍的克利德正在猶豫要不要派出毀滅戰士時，負責看管的魅客機器人卻驚訝地發現毀滅戰士越來越能抵擋繫結的束縛。眼看哨兵節節敗退，毀滅戰士再度從魅客天使的飛船投放至戰場中央。
毀滅戰士駕駛巨大的亞特蘭機甲，迎戰泰坦惡魔。亞特蘭邁出的每一步都撼動著大地，揮出的每一下重拳都不費吹灰之力地撂倒泰坦；之後拿到的雙管火神炮更是輕而易舉地撕裂一頭又一頭的巨大惡魔，貫穿牠們的血肉！然而盡管如此，能量中繼器仍然嚴重毀損，更糟糕的是動力核心即將爆炸，其威力將在瞬間摧毀整座城市，屆時將死傷慘重。不過毀滅戰士不會放任最壞的結果發生，他拿著不穩定的動力核心來到偏遠的露天礦坑，將核心塞到泰坦的嘴裡，一腳將惡魔連同核心踹入深淵。雖然保住了城市，但屏障也失去作用，惡魔正從各地入侵……堤菈指揮官開著飛船帶毀滅戰士回到哨兵營房商討下一步。
哨兵營房自古以來便以培訓驍勇善戰的哨兵部隊、訓練戰鬥巨龍而聞名。唯有戰功彪炳的戰士才能馴服巨龍，成為埃盧姆空中部隊的精英，守護奴爾之環的空域。諾維克國王跟堤菈在戰情室裡聽取簡報。人在神聖之城亞拉騰的洛瑞克狄亞格祭司發來求救訊號，表示惡魔已入侵空中聖城，亞金之心岌岌可危。雪上加霜的是，惡魔兵分二路，派兵攻擊哨兵營房──阿茲拉克此舉就是要分散奴爾人的兵力，而且誘敵戰術也能引開毀滅戰士。諾維克國王當即決定與瓦倫指揮官奔赴亞拉騰，毀滅戰士則守在原地清除惡魔威脅。
堤菈指揮官確認惡魔活動大幅降低後，便請求毀滅戰士駕駛巨龍前往亞拉騰拯救諾維克國王。這頭體型與力量皆強大無比的巨龍名叫席拉特，曾在黑火葬之役被地獄大軍所傷，瀕死之際被毀滅戰士所救，自此便只認這位外來者為畢生的主人。毀滅戰士騎著席拉特，開啟推進器一路飆速來到亞拉騰，摧毀大教堂周邊的地獄運輸艦，替坐困愁城的哨兵解圍。就在阿茲拉克即將得手亞金之心之際，諾維克國王挺身對抗。他下令瓦倫遠端引爆炸藥，炸毀這座古老的聖城，並搶走亞金之心，不讓阿茲拉克得逞。毀滅戰士被即時傳送回魅客天使的飛船，諾維克國王與瓦倫則來到了哨兵要塞。
這座要塞是傳承哨兵力量的堡壘，以不屈不撓的強悍之姿立於奴爾之環，展現夜之哨兵寧死不屈的精神。大量士兵和平民堅守此地，提防可能會隨時入侵的地獄軍隊。諾維克國王暫時將亞金之心隨身帶著，因為他不想讓魅客天使染指奴爾一族的聖物。就在奴爾軍隊正要轉移陣地之際，阿茲拉克率領大軍從四面八方包圍哨兵要塞。由血肉與筋骨組成的地獄戰艦開炮，好在反彈護盾即時升起擋下──但這只是第一擊。現在惡魔大軍兵臨城下，準備將奴爾人碎屍萬段！此時，毀滅戰士掙脫繫結，不斷用拳頭抗議。克利德請求諾維克國王派部隊確保魅客天使的安全，作為交換他會派出毀滅戰士迎擊。只要繫結上的炸彈還在，克利德就不擔心他會失去最強王牌──魅客天使會再找出新方法控制住毀滅戰士。
一下到戰場，毀滅戰士得先解決要塞周邊的傳送門，這樣就能擋住地面部隊的侵襲。毀滅戰士在短時間內奔走各地，橫掃千軍，擊潰地獄大軍的戰線，順利摧毀傳送門。就在情勢看似好轉時，巨大的傳送門卻忽然在大門前開啟──戰鬥型泰坦奪門而出，一槌撂倒亞特蘭機甲，將它砸到反彈護盾上，使得護盾失去作用。惡魔士兵進入城內大肆殺戮，慘絕人寰。
機庫內，堤菈指揮官下令所有運輸船趕緊補充燃料，並要所有人上船。諾維克國王此時決定帶著亞金之心獨自應戰，這樣便能掩護百姓撤離。最後一艘逃生船終於飛離淪陷的要塞，但是阿茲拉克與女巫已經殺光了國王的護衛，還搶走了亞金之心──諾維克國王命在旦夕。
諾維克國王雖然保住一命，但卻身受重傷。堤菈接下指揮權，領導人民與惡魔戰鬥。身在哨兵指揮所的堤菈決定不再事事都順著魅客天使之意，警告毀滅戰士如果拿掉繫結，那炸彈會要了他的命。她還說亞金之心將賜與人神力，而如果阿茲拉克藉此強化自身，到時候恐怕就連毀滅戰士也不是他的對手！不過亞金之心是由兩部分組成，另一半的動力來源目前下落不明。另一邊的魅客飛船，正上演著大屠殺──阿茲拉克向被困在奴爾之環、無法回到厄達克的克利德提出他無法拒絕的好意：與地獄聯手，這樣就能確保性命無憂。
為了能讓毀滅戰士的殺戮旅程更順利，堤菈帶他到位於深淵森林的原始物種鍛造廠，幫毀滅戰士的盾鋸增強力量。據傳遠古時期，兩隻巨大的原始物種廝殺，其中一頭被巨劍擊殺。奴爾人在遺骸之上建立傳奇鍛造廠，工匠取出古獸之血，再蒸餾為奧術燃料，替武器注入力量。儀式過程，堤菈吟誦古語，喚醒巨獸的心臟──鮮藍色的血液順著劍尖流下，滴在毀滅戰士的盾鋸，賜與盾牌遠古之力。
毀滅戰士帶著強化過後的盾鋸前往忘棄平原，打算親自會見人在深淵要塞的阿茲拉克。深淵要塞的建材是地獄手下敗將的殘骸，儼然成為絕望的可怕飾品……諾維克國王曾在戰爭初期帶兵突擊，卻不敵阿茲拉克，無功而返。如今，毀滅戰士前來替奴爾人雪恥。他開著曾在這裡敗下陣來的亞特蘭機甲，猛攻駐守的泰坦惡魔，用散彈槍打得牠們體無完膚！然而當抵達要塞深處，卻發現阿茲拉克早已逃逸無蹤。堤菈這時候來訊，說明克利德主教要求在指揮站召開會議。
毀滅戰士透過傳送門赴約，但惡魔卻在這時進攻指揮站，堤菈和克利德趕緊前往指揮室避難。此時，指揮站上方忽然出現巨大傳送門──無數條觸手抓住指揮站，不讓他們輕易逃離。哨兵這時驚訝地發現，這些觸手竟然不是惡魔的爪牙，而是另一種未知存在。毀滅戰士殺到機庫找到席拉特，駕著牠欲從空中反擊。然而，觸手卻將指揮站「連根拔起」，將堤菈和克利德抓入傳送門裡。毀滅戰士見狀，立刻用最高速度迎頭追趕，但仍然慢了一步。
魅客天使為了救回堤菈和克利德，於是告訴諾維克國王可以前往位於北海的尼拉圖爾尖塔，並要求只能讓毀滅戰士獨自一人執行救援任務，因為魅客天使信不過其他人。根據傳說，尖塔之下其實是座遠古監獄，囚禁某個來源不明的宇宙生物。只要喚醒這頭沉睡中的宇宙生物，那牠就會自動回到所屬領域──毀滅戰士只要趕上這輛「末班車」，就能順勢找到堤菈與克利德。
跟著古老存在進入傳送門，來到全新的未知世界：宇宙領域。這個次元充斥著凡人無法想像的恐怖──現實扭曲、理智萎靡……任誰來到此地皆無不發瘋！違反幾何學的古老建築從黑化海域中冒出，建築表面的邪惡符文暗中鼓動。天空不明的色澤不斷翻攪，還能見到令人費解的巨大怪異生物。七零八落的廢船在虛無之中漂泊，宣示著膽敢進入或不知情闖入的下場。毀滅戰士裝甲上的 AI 偵測到堤菈指揮官的訊號，但克利德主教卻下落不明。
跟著微弱訊號一路尋找，女巫的駭人聲音於此響起，毀滅戰士也在這時了解到女巫的真正目的。原來，女巫之所以會和阿茲拉克締結同盟，只是為了復活自己信仰的神──只要能讓古老存在回歸，那麼與地獄結盟只不過是種達成目的的手段。而現在，古老存在一口吞掉毀滅戰士，封鎖他的行動。不過毀滅戰士也不是省油的燈，直接從巨獸腹中開闢一條逃出去的路──藉由摧毀重要器官，逼古老存在將他吐出來！
從肚破腸流、死狀悽慘的古老存在內部逃出來後，毀滅戰士進入洛馬瑞斯神廟，費了九牛二虎之力終於找到了被囚禁的堤菈。但卻中了女巫的詭計，反被束縛無法行動。阿茲拉克這時現身，告訴毀滅戰士堤菈的體內寄宿著元素妖靈的靈魂；而他們之所以活捉堤菈來此，正是因為元素妖靈其實是宇宙領域的生物，得來到此地才能完全解放神明的力量。阿茲拉克摘下毀滅戰士的頭盔，痛擊他那猙獰的臉，以此發洩他為親王帶來的各種麻煩。
這時候，克利德主教忽然現身，還慫恿阿茲拉克殺了毀滅戰士……原來之所以會發生這一切，都是因為他的背叛！當時堤菈替盾鋸施法的畫面，正好被克利德暗中設置的攝影機捕捉到；他還將這段畫面提供給親王，以此尋求保護。女巫當時也是透過畫面才意識到堤菈正是亞金之心。但幸運的是，她還不懂施展力量，否則地獄大軍將被擊潰。如今，所有事情正如阿茲拉克所願：他終於獲得了夢寐以求的超凡力量！
克利德主教回到奴爾之環，只是輕描淡寫地向諾維克國王講述事情經過，還催促著眾人應盡快離開。忽然間，控制中心裡打開了一道傳送門。哨兵舉槍警戒，屏息以待……然而，毀滅戰士的染血頭盔被從裡頭丟出──獲得力量的阿茲拉克以地獄之王的姿態走出，即將毀滅眼前的一切。諾維克國王見狀，當機立斷表示所有人立即撤退。另一邊，失去意識的毀滅戰士醒來，發現自己被能量屏障困住。阿茲拉克知道他無法殺死毀滅戰士，於是用計困住死對頭。毀滅戰士不願坐以待斃，靈機一動想到魅客天使的繫結或許能派上用場。他忍著劇痛與喪命的風險，硬生生拔掉魅客天使的科技──電光火石間，炸彈爆炸，震飛施展能量屏障的巨獸。瀕死的毀滅戰士掉入酸液裡……命大的他二次醒來後，發現身體多處受損，就連皮膚也被溶解，深可見骨。毀滅戰士拖著不堪的身軀，費力地拿起雙管散彈槍，來到外面。
他環顧四周，發現自己來到了靈魂之港。這座港口位於地獄第一層最黑暗的深處，引導罪人走向永恆苦難。罪人如牲畜般一一搭上渡河駁船，由船夫送往各自所屬的地獄分層。根據現況判斷，毀滅戰士目前在生死之間徘徊……他設法偷走一艘船，衝破地獄冥界和凡間之間的大門。另一頭的暗幕森林，在瓦倫與其兒子的監督下，奴爾祭司施展禁忌法術，打算以鮮血誓約喚回毀滅戰士。現在地獄大軍已經攻破奴爾之環各處，他們比以往更需要異鄉人的幫助……毀滅戰士沐浴著鮮血，從石棺裡爬出。他或許不是奴爾人心目中的完美救世主，但卻是不可多得的優秀幫手。他接過頭盔，帶著滿腔怒火，打算先去懲罰背叛者。
表面上，奴爾人與魅客天使同盟，那麼諾維克國王應該要阻止毀滅戰士尋仇才對。但事已至此，他決定袖手旁觀，讓毀滅戰士自己決定。毀滅戰士騎上席拉特，隻身闖入飛船，猛揍克利德主教。一向高貴的神祇、奴爾人一路走來的全能盟友，如今卻因招惹錯人而跪地求饒。克利德告訴毀滅戰士其實提菈沒死，因為如果她死了，那阿茲拉克將失去妖靈的力量。克利德懇求放他一馬，但毀滅戰士可不會縱容叛徒，用盾鋸將他開腸剖肚！
哨兵要塞如今成為奴爾人的最後防線，所有人都拿起武器浴血奮戰。阿茲拉克命令數十隻泰坦全面進攻，準備一舉擊潰奴爾人！由於資源消耗甚鉅，眼下只剩一架獨臂受損的亞特蘭機甲，以及完好無缺的王家亞特蘭。諾維克國王認為這種危機關頭應該放下王族自尊，破例讓毀滅戰士駕駛王家亞特蘭，畢竟只有他才能發揮機甲的全部力量──也只有他能力挽狂瀾。諾維克國王必須相信毀滅戰士將為他們帶來勝利，因為如果打輸了，那毀滅將席捲這塊土地，奴爾人也會永世為奴，曾經的一切榮耀屆時都將不復存在。
毀滅戰士來到最前線，靈活閃避泰坦的拳頭與鐵鎚，還用肩上的兩門攻城破壞砲打得泰坦落花流水。有了毀滅戰士的活躍，奴爾人才得以推進戰線。毀滅戰士有條不紊地一一擊潰敵人，終於來到了阿茲拉克面前。一直以來，阿茲拉克十分憎恨眼前的男人，因為他是阿茲拉克成王的最大阻礙！阿茲拉克使出邪術，復活古老存在，與毀滅戰士面對面一決死戰。古老存在拿出巨錘，揮出一下又一下的重擊。王家亞特蘭機甲俐落閃過，並從中找出機會反擊。最終，王家亞特蘭硬生生摘下古老存在的頭顱，徹底擊潰宇宙領域的神祇！
毀面戰士下到戰場，惡魔們在旁圍觀，不敢迎戰。阿茲拉克拿起長矛，親自對決毀滅戰士。起初，阿茲拉克憑藉妖靈的力量，用長矛刺傷毀滅戰士的左腹。就在阿茲拉克步步進逼之際，席拉特趕來救援，用烈火逼退親王，替主人爭取時間。但這頭有史以來最強大的飛龍，也不敵惡魔親王，脖子被利矛貫穿，當場死亡。重新站起來的毀滅戰士看著愛龍慘死，怒不可遏的他拿出全部實力，毫不留情地擊倒眼前自大的親王。毀滅戰士暴力拔出嵌在阿茲拉克胸前的亞金之心，剝奪親王求之不得的力量泉源。敗下陣來的阿茲拉克被傳送回地獄，至於堤菈則獲救，回到了父親身邊。此刻起，提菈終於知道該怎麼發揮元素妖靈的力量。
為了一勞永逸地解決惡魔威脅，提菈率領一小群精英部隊，來到了深淵要塞。他們的目標是盡可能將小兵引開毀滅戰士身邊，好讓他能心無旁鶩地殺掉地獄親王。提菈挺身來到最前面，施展妖靈的力量，一一穿刺面前的惡魔。瓦倫指揮官揮舞著巨錘，其他士兵吶喊著往前衝。毀滅戰士追上了欲搭船逃跑的阿茲拉克與女巫，用野蠻實力教這群始作俑者做人。
魅客天使教會出來澄清克利德的所作所為與他們無關，切割的意圖明顯。奴爾人顯然不買單，還打算暗中調查事情的真相。隨著阿茲拉克的死，奴爾之環獲得了稍微喘息的機會。堤菈指揮官出來向人民信心喊話，表示這裡是他們的家園，堅決不會退讓、至死方休！至於毀滅戰士的下落呢？此刻他人正在地獄上空，準備剷除漏網之魚。只要地獄不空，他誓不罷休！
